Tratamiento de las Peri-implantitits.
Actualmente, no se ha determinado el tratamiento de referencia de la peri-implantitis, mientras que se ha demostrado que la terapia mecánica es efectiva en el tratamiento de las mucositis [60]. Obviamente, debido a que la peri-implantitis está causada por un biofilm patogénico, los tratamientos deben incluir medidas anti-infecciosas, pero el éxito del tratamiento debería incluir no solo la resolución de la infección e inflamación sino también la regeneración del hueso peri-implantario perdido y la re-osteointegración de ese hueso a la superficie del implante.
Aunque no se haya determinado un tratamiento de referencia, sí se han determinado los objetivos que debería cumplir dicho tratamiento. Su eficacia dependería de su capacidad para:
– Eliminar el biofilm subgingival peri-implantario. El tratamiento de peri-implantitis tiene que ir dirigido a la eliminación de los patógenos causantes de la enfermedad.
– Conseguir la descontaminación y acondicionamiento de la superficie rugosa del implante donde se encuentra el biofilm. La superficie del implante queda al descubierto al perderse el hueso que la rodeaba y recubierta por el biofilm patogénico.
– Conseguir la regeneración del hueso perdido debido a la patología y conseguir la re-osteointegración, es decir la aposición del hueso regenerado sobre la superficie del implante previamente contaminado por el biofilm.
– Favorecer el establecimiento de un medio ambiente peri-implantario adecuado que impida el re-establecimiento de un biofilm subgingival patogénico.
Es extremadamente complicado sacar conclusiones definitivas sobre los diferentes tratamientos propuestos debido a varios problemas [61]:
– Cada tratamiento es una combinación de diferentes modalidades que pretenden conseguir un objetivo concreto. La combinación de diferentes modalidades hace que se hayan valorado multitud de tratamientos. Por ejemplo, para conseguir el acondicionamiento de la superficie del implante se han utilizado diferentes métodos mecánicos, químicos e incluso el láser. Pero cada tratamiento de acondicionamiento de la superficie tenía que asociarse con un procedimiento regenerativo y, en este caso, las combinaciones eran mayores ya que se han utilizado procedimientos con membranas reabsorbibles y no reabsorbibles, injertos autógenos y xenoinjertos o combinaciones de ellos, además de la utilización de factores de crecimiento.
– El número de estudios disponibles es muy limitado para cada modalidad de tratamiento. En general, la mayoría de los estudios se realizan en animales, induciendo la peri-implantitis con ligaduras. Los estudios que existen en humanos son series de casos tratados empíricamente, eligiendo combinaciones de las diferentes modalidades de procedimientos. Normalmente carecen de aleatorización y de controles por razones éticas.
– Además de limitados, los estudios clínicos realizados para evaluar cada procedimiento tienen diferencias muy marcadas entre ellos con lo que no se pueden realizar comparaciones adecuadas ni sacar conclusiones definitivas.
– Como los estudios obtenidos son escasos, en muchas ocasiones los datos, sobre algún aspecto concreto, son contradictorios.
– En estudios en humanos, los parámetros a valorar son fundamentalmente clínicos, radiográficos y microbiológicos pero nunca histológicos, con lo que se carece de información sobre si se produce re-osteointegración y su porcentaje.
– Cada sistema de implantes tiene una superficie rugosa distinta, la respuesta al tratamiento puede ser diferente en cada tipo de superficie, con lo que habría que investigar el impacto de cada tratamiento sobre cada una de las superficies [61-65].
– Incluso está en discusión la validez de utilizar un modelo animal induciendo la peri-implantitis con ligaduras, por la posible reacción a cuerpo extraño que puede provocar [66]; aunque se ha determinado que el modelo en perros Beagle puede ser utilizado como modelo de investigación experimental en el tratamiento de las peri-implantitis [15, 67-71].
Siempre el tratamiento de la peri-implantitis tiene que comenzar con un control exhaustivo previo de todos los factores de riesgo que han
causado el desarrollo de la patología. De poco va a servir realizar procedimientos quirúrgicos muy complejos si el paciente padece una periodontitis de la que no es tratado, o es fumador o padece una diabetes no controlada [42].
Han sido muchos los tratamientos que se han propuesto para tratar la peri-implantitis y también muy diferentes los resultados que se han obtenido con ellos. Normalmente, los estudios más abundantes son solo casos clínicos tratando un número muy pequeño de pacientes e implantes y, por tanto, aportando muy poca evidencia científica. Las series de casos y los estudios clínicos, que son los que nos aportan más evidencia científica y que deben regir nuestra práctica, son más limitados.
Los tratamientos que se han propuesto para tratar la peri-implantitis son:
1. Tratamientos No quirúrgicos.
Hay pocos estudios bien diseñados y realizados sobre los tratamientos no-quirúrgicos en peri-implantitis, pero la conclusión es similar en todos ellos: el tratamiento mecánico no-quirúrgico no es efectivo para tratar la peri-implantitis [60, 72, 73]. La administración conjunta de clorhexidina solo tiene efectos clínicos y microbiológicos muy limitados. La administración de antimicrobianos locales y sistémicos tampoco añade un beneficio significativo, aunque reduce la profundidad de sondaje y el sangrado al mismo, no resuelve la patología [60]. Lo más reciente es la utilización del láser.
Se han demostrado limitados beneficios al compararlos con el tratamiento mecánico convencional, determinándose la necesidad de más estudios que determinen su utilidad [60]. Por tanto, basado en la evidencia científica actual, parece que los tratamientos no-quirúrgico no son eficaces para tratar la peri-implantitis.
2. Tratamientos Quirúrgicos.
Se están realizando muchos esfuerzos por determinar el protocolo quirúrgico óptimo para conseguir la completa resolución de la enfermedad. La cirugía de acceso ha sido evaluada por Leonhard y col [74] obteniéndose pocos beneficios. En general, se pueden dividir los tipos de tratamiento quirúrgico que se han propuesto en:
– Tratamiento resectivo.
– Tratamientos regenerativos.
La elección del tratamiento dependerá del tipo de morfología que tenga la lesión creada, tanto de la pérdida de hueso horizontal (distancia del hombro del implante al hueso) como de la pérdida de hueso vertical (valorando la anchura y profundidad del defecto). Normalmente, la lesión ósea se caracteriza por ser circunferencial alrededor del implante (fig. 10), siendo más favorables para la regeneración ósea los defectos menos anchos y más profundos.
Tratamiento resectivo
El objetivo fundamental de esta opción de tratamiento es controlar la infección y crear un ambiente favorable para evitar la formación de un biofilm patogénico. No se pretende conseguir regenerar el hueso ni conseguir la re-osteointegración, debido a que la morfología del defecto determina la impredicibilidad de la regeneración. En este caso, nuestro objetivo es reducir la profundidad de sondaje, y conseguir una morfología adecuada de los tejidos peri-implantarios, para que el paciente tenga un buen control de placa y evitar que se forme un biofilm patogénico [75, 76].
El tratamiento resectivo consiste en la realización de un colgajo de reposición apical y el pulido de la superficie del implante (implantoplastia). Con esta técnica se accede al defecto óseo y a la superficie del implante, con lo que se puede realizar la osteoplastia del defecto, para conseguir reducir las bolsas peri-implantarias y la implantoplastia, que consiste en pulir la superficie del implante hasta conseguir una superficie lo más lisa posible, eliminando la rugosidad de la superficie y las espiras (fig. 11 a y 11 b).
Tratar la superficie del implante es algo irreversible, por eso se ha comparado la realización de la técnica con y sin la implantoplastia. Los resultados son concluyentes: cuando no se realizaba la implantoplastia había más profundidad de sondaje y se continuaba perdiendo inserción. Con lo que el tratamiento no era eficaz. Algo que no ocurría cuando se realizaba la implantoplastia, donde se mantenían los niveles de inserción, a costa de una mayor recesión, y un mayor descenso de la profundidad de sondaje, que impedía la formación de un nuevo biofilm patogénico [75, 76].
La realización del tratamiento resectivo conlleva la creación de una recesión peri-implantaria, con lo que parte del implante queda expuesto a la cavidad oral y se establece un espacio entre el margen de la prótesis confeccionada y el margen gingival. Por tanto, esta técnica estaría indicada en aquellas localizaciones no-estéticas con presencia de defectos supraóseos, infraóseos de una pared y dehiscencias vestibulares [75, 76].
Tratamientos Regenerativos
Los tratamientos regenerativos, además del control de la infección, pretenden conseguir la morfología adecuada de los tejidos, regenerando el hueso perdido e intentando que se re-osteointegre sobre la superficie contaminada del implante (fig. 12 a, 12 b, 12 c, 12 d).
Galería de imágenes
Se han propuesto diferentes modalidades para conseguirlo:
a) Detoxificación o descontaminación y acondicionamiento de la superficie del implante. La superficie rugosa de un implante con peri-implantitis está colonizada por un biofilm bacteriano patogénico. Si el objetivo es regenerar el hueso y conseguir su re-osteointegración, se deberá haber conseguido previamente la eliminación del biofilm de la superficie de los implantes. Si no se consigue, la superficie puede no ser lo suficientemente biocompatible para permitir la aposición de hueso.
A pesar de que se han propuesto multitud de métodos para detoxificar la superficie del implante, no existe un método de referencia. Se han propuesto medidas mecánicas, químicas, fotodinámicas o combinaciones de las tres como el chorreado de aire con partículas abrasivas, lavados con suero salino, tratamientos con ácido cítrico, terapia con láser, tratamientos con peróxidos, desbridamiento manual y con ultrasonidos y aplicación tópica de medicación [61, 63, 68, 73, 77-81]. Todos los estudios, a pesar de la diversidad de los mismos, concluyen que no existe un método superior al otro en la descontaminación de la superficie del implante. Se puede llegar a conseguir la resolución de la lesión inflamatoria pero fallan por conseguir una re-osteointegración significativa. Los resultados histológicos demostraron una cápsula de tejido conectivo separando la superficie del implante del hueso adyacente [63, 65, 73, 78-80, 82-84]. Por lo tanto, no disponer de un método adecuado para tratar la superficie del implante puede ser un factor limitante para la obtención de la re-osteointegración.
b) Técnicas de regeneración. Se han propuesto diferentes métodos para conseguir la regeneración ósea alrededor de los implantes.
Las técnicas variaban según las modalidades de tratamiento que se utilizasen:
a. Injertos de hueso autólogo o diferentes sustitutos óseos.
b. Membranas, pudiendo ser reabsorbibles o no reabsorbibles.
c. Combinación de membranas con diferentes material de injerto.
d. Técnica sumergida versus técnica no sumergida.
Si nuestra práctica clínica tiene que estar basada en la evidencia científica, las revisiones sistemáticas realizadas sobre las diferentes modalidades de tratamiento regenerativo en humanos señalan que:
1. Con respecto al material utilizado para rellenar los defectos. La mayor evidencia científica la proporcionan únicamente dos series de casos [85, 86]. Los defectos tratados son en su mayoría en la mandíbula y no se describe bien la morfología de los defectos. Se utiliza hueso autólogo y los datos clínicos no son muy alentadores. Aunque se consiguen rellenos de hueso de 3 y 4 mm, el sondaje medio de las bolsas peri-implantarias tras el tratamiento era de 5-6 mm.
2. La mayor evidencia científica para determinar la eficacia de la utilización de una membrana o no y de qué tipo, también la aportan solo dos series de casos utilizando ambos membranas no-reabsorbibles [61]. En uno de ellos, en vez de regenerar se consigue lo contrario, perder 1 mm adicional tras el tratamiento debido a que, de las 15 membranas que se colocan, se exponen 13. En el segundo de los estudios, se tratan 10 implantes, consiguiendo que se produjese relleno óseo en 7 de ellos. No hay descripción detallada de los defectos y tampoco se conoce el porcentaje de re-osteointegración [61].
3. Existe algo más de evidencia científica cuando se combinan las membranas con injertos óseos o sustitutos. En este caso existen 4 series de casos. Los mejores resultados se obtienen combinando hueso autólogo con una membrana no-reabsorbible. Se consigue un relleno de casi 3 mm y las condiciones clínicas se mejoran. Estos datos hay que tomarlos con cautela, porque el número de pacientes/implantes tratados es pequeño y no hay una estadística adecuada. Tampoco tenemos una descripción detallada de los defectos y no se sabe cuánta re-osteointegración se produce. Se concluía que la colocación de membranas junto con injertos óseos no proporcionaba efectos adicionales significativos [87-90].
4. No existen datos en estudios en humanos que comparen la utilización de una técnica sumergida o no sumergida. Quizás la técnica sumergida sea la más utilizada debido a la morfología del defecto que crea la peri-implantitis. Sí que existen estudios en animales, pero no se demuestra que una técnica sea superior a la otra. Singh y col [91] demostraron que existía una mayor regeneración ósea y re-osteointegración cuando se utilizaba una técnica sumergida. Sin embargo, Grunder y col [82] demostró que no había diferencias entre los métodos. Schou y col [69, 70] determinó que se podía conseguir hasta un 45 por 100 de re-osteointegración a pesar de una cicatrización no sumergida. Por lo tanto, también existen datos muy limitados sobre si es preferible un procedimiento de cicatrización sumergido o no sumergido.
La variable ideal para determinar la eficacia del tratamiento regenerativo es el porcentaje de re-osteointegración conseguido. Obviamente, por razones éticas no es posible conocerlo en los estudios en humanos. Los estudios que han evaluado la re-osteointegración se han realizado en su mayoría en perros. Sin hacer distinciones entre las diferentes combinaciones de modalidades de tratamiento regenerativos, los resultados señalan que en ninguno de ellos se consigue el 100 por 100 de la re-osteointegración. En uno de ellos se consigue obtener un 83,4 por 100 de re-osteointegración y en los restantes no llegan al 50 por 100 de re-osteointegración [63, 68-70, 82, 91-97].
Ninguna modalidad de tratamiento ha conseguido cumplir todos los objetivos del tratamiento ideal para resolver la peri-implantitis. Tampoco hay datos sobre la estabilidad en el tiempo de los resultados obtenidos. En conclusión, no se dispone de tratamientos predecibles de la peri-implantitis y, por tanto, la mejor alternativa y el tratamiento de referencia en la actualidad debe ser la prevención. De hecho, el éxito a largo plazo de un tratamiento restaurador con implantes se basará en la prevención de las patologías periimplantarias. Prevención que debe comenzar antes de la colocación del implante, controlando previamente los factores de riesgo asociados con las peri-implantitis, y que debe continuar con un programa específico de mantenimientos regulares para evaluar los tejidos peri-implantarios.
Artículo elaborado por:
Dr. Agustín Casas Hernández
Doctor en Odontología (UCM).
Máster en Periodoncia (UCM).
Especialista en Osteointegración (UCM).
Clínica Perio Alcorcón.
Dra. Berta Legido Arce
Especialista en Estomotología (UCM). Profesora de Periodoncia y del Máster de Periodoncia y Osteointegración en la Facultad de Odontología (UCM).
Clínica Perio Madrid.
Dr. Carlos Aparicio Magallón
Licenciado en Medicina y Cirugía (U. de Navarra). Licenciado en Estomatología (U. de Barcelona). Postgrado en Implantes Osteointegrados y Diplomado en Periodoncia (U. de Goteburgo, Suecia).
Clínica Aparicio Barcelona.
Dr. Javier Alández Chamorro.
Doctor en Medicina y Cirugía (UCM). Médico Especialista en Estomatología (UCM). Máster en Periodoncia (UCM).
Clínica Perio Madrid.
Bibliografía
1. Mericske-Stern R, AerniD, Geering AH, Buser D. Long-Term evaluation of non-submerged hollow cylinder implants. Clinical and radiographic results. Clin Oral Impl Res 2001; 12(3): 252-9.
2. Berglundh T, Persson LG, Klinge B. A systematic review of the incidence of biological and technical complications in implant dentistry reported in prospective longitudinal studies of at least 5 years. J Clin Periodontol 2008; 3 (Suppl.): 197-212.
3. Pjetursson BE, Rast C, Bragger U, Schmidlin K, Zwahlen M, Lang NP. Maxillary sinus floor elevation using the (transalveolar) osteotome technique with or without grafting material. Part I: Implant survival and patients’ perception. Clin Oral Implants Res 2009 Jul; 20(7): 667-76.
4. Quirynen M, De Soete M, van Steenberghe D. Infectious risks for oral implants: a review of the literature. Clin Oral Implants Res 2002; 13: 1-19.
5. Shibli JA, Melo L, Ferrari DS, Figueiredo LC, Faveri M, Feres M. Composition of supra and subgingival biofilm of subjects with healthy and diseased implants. Clin Oral Impl Res 2008; 19: 975-82.
6. Roos-Jansaker AM, Renvert H, Lindahl C, Renvert S. Nine to fourteen-year follow-up of implant treatment. Part III: factors associated with peri-implant lesions. J Clin Periodontol 2006; 33: 296-301.
7. Roos-Jansaker AM, Lindahl C, Renvert H, Renvert S. Nine- to fourteen-year follow-up of implant treatment. Part II: presence of peri-implant lesions. J Clin Periodontol 2006; 33: 290-5.
8. Roos-Jansaker AM, Lindahl C, Renvert H, Renvert S. Nine- to fourteen-year follow-up of implant treatment. Part I: implant loss and associations to various factors. J Clin Periodontol 2006 Apr; 33(4): 283-9.
9. Sanz M, Newman MG, Nachnani S, Holt R, Stewart R, Flemmig T. Characterization of the subgingival microbial flora around endosteal sapphire dental implants in partially edentulous patients. Int J Oral Maxillofac Implants 1990; 5: 247-53.
10. Lindhe J, Meyle J. Peri-implant diseases: Consensus report of the sixth european workshop on Periodontology. J Clin Periodontol 2008; 35(Suppl. 8): 282-5.
11. Zitzmann NU, Berglundh T. Definition and prevalence of peri-implant diseases. J Clin Periodontol 2008; 35(Suppl. 8): 286-91.
12. Fransson C, Lekholm U, Jemt T, Berglundh T. Prevalence of subjects with progressive bone loss at implants. Clin Oral Implants Res 2005 Aug; 16(4): 440-6.
13. Mombelli A, Decaillet F. The characteristics of biofilms in peri-implant disease. J Clin Periodontol 2011 Mar; 38 Suppl 11: 203-13.
14. Socransky SS, Haffajee AD. Dental biofilms: difficult therapeutic targets. Periodontology 2000 2002; 28: 12-55.
15. Lang NP, Berglundh T. Periimplant diseases: where are we now?–Consensus of the Seventh European Workshop on Periodontology. J Clin Periodontol 2011 Mar; 38 Suppl 11: 178-81.
16. Shibli JA, Martins MC, Lotufo RF, Marcantonio E Jr. Microbiologic and radiographic analysis of ligature-induced peri-implantitis with different dental implant surfaces. Int J Oral Maxillofac Implants 2003 May; 18(3): 383-90.
17. Persson GR, Salvi GE, Heitz-Mayfield LJA, Lang NP. Antimicrobial therapy using a local drug delivery system (Arestin (r)) in the treatment of peri-implantitis. I: Microbiological outcomes. Clin Oral Impl Res 2006; 17: 386-93.
18. Renvert S, Roos-Jansaker AM, Lindahl C, Renvert H, Persson GR. Infection at titanium implants with or without a clinical diagnosis of inflammation. Clin Oral Impl Res 2007; 18: 509-16.
19. Lang NP, Wilson TG, Corbet EF. Biological complications with dental implants- their prevention, diagnosis and treatment. Clin Oral Implants Res 2000; II (Suppl): 146-55.
20. Lindquist LW, Rockler B, Carlsson GE. Bone resorption around fixtures in edentulous patients treated with mandibular fixed tissue-integrated prostheses. J Prosthet Dent 1988; 59: 59-63.
21. Isidor E. Loss of osseointegration caused by occlusal load of oral implants. A clinical and radiological study in monkeys. Clin Oral Implants Res 1996; 7: 143-52.
22. Sanz M, Alandez J, Lazaro P, Calvo JL, Quirynen M, van SD. Histo-pathologic characteristics of peri-implant soft tissues in Branemark implants with 2 distinct clinical and radiological patterns. Clin Oral Implants Res 1991 Jul; 2(3): 128-34.
23. Quirynen M, Listgarten MA. The distribution of bacterial morphotypes around natural teeth and titanium implants ad modum Branemark. Clin Oral Implants Res 1990; 1: 8-12.
24. Papaioannou W, Quirynen M, Nys M, van SD. The effect of periodontal parameters on the subgingival microbiota around implants. Clin Oral Implants Res 1995 Dec; 6(4): 197-204.
25. Apse P, Ellen RP, Overall CM, Zarb GA. Microbiota and crevicular fluid collagenase activity in the osseointegrated dental implant sulcus: a comparison of sites in edentulous and partially edentulous patients. J Periodont Res 1989; 24: 96-105.
26. Quirynen M, Papaioannou W, van Steenberghe D. Intraoral transmission and the colonization of oral hard surfaces. J Periodontol 1996; 67: 986-93.
27. Leonhard A, Adolfsson B, Lekholm U, Wikström M, Dahlèn G. A longitudinal microbiological study on osseointegrated titanium implants in partially edentulous patients. Clin Oral Implants Res 1993; 4: 113-20.
28. Berglundh T, Lindhe J. Dimension of the periimplant mucosa. Biological width revisited. J Clin Periodontol 1996; 23: 971-3.
29. Quirynen M, Abarca M, Van Assche N, Nevins M, van Steenberghe D. Impact of supportive periodontal therapy and implant surface roughness on implant outcome in patients with a history of periodontitis. J Clin Periodontol 2007; 34: 805-15.
30. Bollen CM, Lambrechts P, Quirynen M. Comparison of surface roughness of oral hard materials to the threshold surface roughness for bacterial plaque retention: a review of the literature. Dent Mater 1997 Jul; 13(4): 258-69.
31. Renvert S, Polyzois I, Claffey N. How do implant surface characteristics influence peri-implant disease? J Clin Periodontol 2011 Mar; 38 Suppl 11: 214-22.
32. Koka S, Razzoog M, Bloem TJ, Syed S. Microbial colonization of dental implants in partially edentulous patients. J Prosthet Dent 1993; 70: 141-4.
33. Sbordone L, Barone A, Ciaglia RN, Ramaglia L, Iancono VJ. Longitudinal study of dental implants in a periodontally compromised population. J Periodontol 1999; 70: 1322-9.
34. Ericsson I, Persson LG, Berglundh T, Marinello C, Lindhe J, Klinge B. Different types of inflammatory reactions in peri-implant soft tissues. J Clin Periodontol 1995; 22: 255-61.
35. Van Steenberghe D, Naert I, Jacobs R, Quirynen M. Influence of inflammatory reactions vs occlusal loading on peri-implant marginal bone level. Advances in Dental Resarch 1999; 13: 130-5.
36. Pauletto N, Lahiffe BJ, Walton JN. Complications associated with excess cement around crowns on osseointegrated implants: a clinical report. Int J Oral Maxillofac Implants 1999 Nov; 14(6): 865-8.
37. Abrahamsson I, Berglundh T, Glantz PO, Lindhe J. The mucosal attachment at different abutments. An experimental study in dogs. J Clin Periodontol 1998; 25: 721-7.
38. Lindquist LW, Carlsson GE, Jemt T. Association between marginal bone loss around osseointegrated mandibular impants and smoking habits: a 10-year follow-up study. J Dent Res 1997; 76: 1667-74.
39. Berglundh T, Lindhe J, Marinello C, Ericsson I, Liljenberg B. Soft tissue reaction to de novo plaque formation at implants and teeth. Clin Oral Implants Res 1992; 3: 1-8.
40. Ericsson I, Berglundh T, Marinello C, Liljenberg B, Lindhe J. Long-standing plaque and gingivitis at implants and teeth in the dog. Clin Oral Implants Res 1992; 3: 99-103.
41. Lindhe J, Berglundh T, Ericsson I, Liljenberg B, Marinello C. Experimental breakdown of periimplant and periodontal tissues. A study in the beagle dog. Clin Oral Implants Res 1992; 3: 9-16.
42. Heitz-Mayfield LJA. Peri-implant diseases: diagnosis and risk indicators. J Clin Periodontol 2008; 35(Suppl. 8): 292-304.
43. Karoussis IK, Kotsovilis S, Fourmousis I. A comprehensive and critical review of dental implant prognosis in periodontally compromised partially edentulous patients. Clin Oral Impl Res 2007; 18: 669-79
44. Rosenberg ES, Cho SC, Elian N, Jalbout ZN, Froum S, Evian CI. A comparison of characteristics of implant failure and survival in periodontally compromised and periodontally healthy patients: a clinical report. Int J Oral Maxillofac Implants 2004; 19: 873-9.
45. Ferreira SD, Silva GLM, Cortelli JR, Costa JE, Costa FO. Prevalence and risk variables for peri-implant disease in Brazilian subjects. J Clin Periodontol 2006; 33: 929-35.
46. Strietzel FP, Reichart PA, Kale A, Kulkarni M, Wegner B, Kuchler I. Smoking interferes with the prognosis of dental implant treatment: a systematic review and meta-analysis. J Clin Periodontol 2007; 34: 523-44.
47. Fransson C, Wennstrom J, Berglundh T. Clinical characteristics of implants with a history of progressive bone loss. Clin Oral Impl Res 2008; 2: 142-7.
48. Galindo-Moreno P, Fauri M, Avila-Ortiz G, Fernández-Barbero JE, Cabrera-León A, Sánchez-Fernández E. Influence of alchohol and tobacco habits on peri-implant marginal bone loss: a prospective study. Clin Oral Impl Res 2005; 16: 579-86.
49. Ellegaard B, Baelum V, Karring T. Implant therapy in periodontally compromised patients. Clin Oral Implants Res 1997; 8: 180-8.
50. Astrand P, Engquist B, Anzén B, Bergendal T, Hallman M, Karlsson U, et al. A three-year follow-up report of a comparative study of ITI Dental Implants and Branemark System implants in the treatment of the partially edentulous maxilla. Clinical Implant Dentistry and Related Research 2004; 6: 130-41.
51. Wennerberg A, Ide-Ektessabi A, Hatkamata S, Sawase T, Johansson C, Albrektsson T, et al. Titanium release from implants prepared with different surface roughness. Clin Oral Implants Res 2004 Oct; 15(5): 505-12.
52. Etter T, Hakanson I, Lang NP, Trejo PM, Caffesse RG. Healing after standardized clinical probing of the periimplant soft tissue seal: a histomorphometric study in dogs. Clin Oral Impl Res 2002; 13: 571-80.
53. Lang NP, Brägger U, Walther D, Beamer B, Kornman KS. Ligature-induced peri-implant infection in cynomolgus monkeys. I. Clinical and radiographic findings. Clin Oral Implants Res 1993; 4: 2-11.
54. Schou S, Holmstrup P, Stoltze K, Hjorting-Hansen E, Kornman KS. Ligature-induced marginal inflammation around osseointegrated implants and ankylosed teeth. Clinical and radiographic observations in cynomolgus monkeys (Macaca fascicularis). Clin Oral Implants Res 1993; 4: 12-22.
55. Lang NP, Wetzel AC, Stich H, Caffesse RG. Histologic probe penetration in healthy and inflamed periimplant tissues. Clin Oral Implants Res 1994; 5: 191-201.
56. Jepsen S, Rühling A, Jepsen K, Ohlenbusch B, Albers H. Progressive periimplantitis. Incidence and prediction of peri-implant attachment loss. Clin Oral Impl Res 1996; 7: 133-42.
57. Luterbacher S, Mayfield L, Brägger U, Lang NP. Diagnostic characteristics of clinical and microbiological tests for monitoring periodontal and peri-implant mucosal tissue conditions during supportive periodontal therapy (SPT). Clin Oral Impl Res 2000; 11: 521-9.
58. De Smet E, Jacobs R, Gijbels F, Naert I. The accuracy and reliability of radiographic methods for the assessment of marginal bone level around oral implants. Dento Maxillo Facial Radiology 2002; 31: 176-81.
59. Brägger U, Pasquali L, Rylander H, Carnes D, Kornman KS. Computer-assisted densitometric image analysis in periodontal radiography. A methodological study. J Clin Periodontol 1998; 15: 27-37.
60. Renvert S, Roos-Jansaker AM, Claffey N. Non-surgical treatment of peri-implant mucositis and peri-implantitis: A literature review. J Clin Periodontol 2008; 35(Suppl. 8): 305-15.
61. Claffey N, Clarke E, Polyzois I, Renvert S. Surgical treatment of peri-implantitis. J Clin Periodontol 2008; 35(Suppl. 8): 316-32.
62. Jovanovic SA, Kenney B, Carranza FA, Donath K. The regenerative potential of plaque-induced peri-implant bone defects treated by a submerged membrane technique: an experimental study. Int J Oral Maxillofac Implants 1993; 8: 13-8.
63. Wetzel AC, Vlassis J, Caffesse RG, Hämmerle CH, Lang NP. Attempts to obtain re-osseointegration following experimental peri-implantitis in dogs. Clin Oral Impl Res 1999; 10: 111-9.
64. Eke PI, Braswell LD, Fritz ME. Microbiota associated with experimental peri-implantitis and periodontitis in adult Macaca mulatta monkeys. J Periodontol 69 A.D.; 69(190): 194.
65. Shibli JA, Martins MC, Nociti FH Jr, García VG, Marcantonio E Jr. Treatment of ligature-induced peri-implantitis by lethal photosensitization and guided bone regeneration. A preliminary histologic study in dogs. J Periodontol 2003; 74: 338-45.
66. Marinello C, Berglundh T, Ericsson I, Klinge B, Glantz PO, Lindhe J. Resolution of ligature-induced peri-implantitis lesions in the dog. J Clin Periodontol 1995; 22: 475-9.
67. Hanisch O, Corrella CA, Boskovic MM, Robert AJ, Slots J, Wilesjö UME. Experimental peri-implant tissue breakdown around hydroxyapatite-coated implants. J Periodontol 1997; 68: 59-66.
68. Schou S, Holmstrup P, Jorgenser T, Skovgaard LT, Stoltze K, Hjorting-Hansen E, et al. Implant surface preparation in the surgical treatment of experimental peri-implantitis with autogenous bone graft and ePTFE membrane in cynomolgus monkeys. Clin Oral Impl Res 2003; 14: 412-22.
69. Schou S, Holmstrup P, Jorgenser T, Stoltze K, Hjorting-Hansen E, Wetzel AC. Autogenous bone graft and ePTFE membrane in the treatment of peri-implantitis. I. Clinical and radiographic observations in cynomolgus monkeys. Clin Oral Impl Res 2003; 14: 391-403.
70. Schou S, Holmstrup P, Skovgaard LT, Stoltze K, Hjorting-Hansen E, Gundersen HJG. Autogenous bone graft and ePTFE membrane in the treatment of peri-implantitis. II. Stereologic and histologic observations in cynomolgus monkeys. Clin Oral Impl Res 2003; 14: 404-11.
71. Schwarz F, Herten M, Sager M, Bieling K, Sculean A, Becker J. Comparison of naturally occurring and ligature-induced peri-implantitis bone defects in humans and dogs. Clin Oral Impl Res 2007; 18: 161-70.
72. Kotsovilis S, Karoussis IK, Trianti M, Fourmousis I. Therapy of peri-implantitis: a systematic review. J Clin Periodontol 2008; 35: 621-9.
73. Schwarz F, Jepsen S, Herten M, Sager M, Rothamel D, Becker J. Influence of different treatment approaches on non-submerged and submerged healing of ligature induced peri-implantitis lesions: an experimental study in dogs. J Clin Periodontol 2006; 33: 584-95.
74. Leonhard A, Dahlèn G, Renvert S. 5-year clinical, microbiological and radiological outcome following treatment of peri-implantitis in man. J Periodontol 2003; 74: 1415-22.
75. Romeo E, Lops D, Chiapasco M, Ghisolfi M, Vogel G. Therapy of peri-implantitis with resective surgery. A 3-year clinical trial on rough screw-shaped oral implants. Part II: radiographic outcome. Clin Oral Impl Res 2007; 18: 179-87.
76. Romeo E, Ghisolfi M, Murgolo N, Chiapasco M, Lops D, Vogel G. Therapy of peri-implantitis with resective surgery. A 3-year clinical trial on rough screw-shaped oral implants. Part I: clinical outcome. Clin Oral Impl Res 2005; 16(1): 9-18.
77. Deppe H, Horch H, Henke J, Donath K. Peri-implant care of ailing implants with carbon dioxide laser. Int J Oral Maxillofac Implants 2001; 16: 659-67.
78. Persson LG, Mouhyi J, Berglundh T, Sennerby L, Lindhe J. Carbon dioxide laser and hidrogen peroxide conditioning in the treatment of periimplantitis: an experimental study in the dog. Clinical Implant Dentistry and Related Research 2004; 6(4): 230-8.
79. Persson LG, Araújo MG, Berglundh T, Gröndahl K, Lindhe J. Resolution of peri-implantitis following treatment. An experimental study in the dog. Clin Oral Impl Res 1999; 10: 195-203.
80. Ericsson I, Persson LG, Glanz PO, Berglundh T, Lindhe J. The effect of antimicrobial therapy on peri-implantitis lesions. An experimental study in the dog. Clin Oral Implants Res 1996; 7: 320-8.
81. You T, Choi B, Zhu S, Jung J, Lee S, Huh J, et al. Treatment of experimental peri-implantitis using autogenous bone grafts and platelet-enriched fibrin glue in dogs. Oral Surg Oral Med Oral Pathol Oral Radiol Endodontics 2007; 103: 34-7.
82. Grunder U, Hürzeler MB, Schüpbach P, Strub JR. Treatment of ligature-induced peri-implantitis using guided tissue regeneration: a clinical and histologic study in the beagle dog. Int J Oral Maxillofac Implants 1993; 8: 282-93.
83. Persson LG, Ericsson I, Berglundh T, Lindhe J. Osseintegrated following treatment of peri-implantitis and replacement of implant components. An experimental study in the dog. J Clin Periodontol 2001; 28: 258-63.
84. Persson LG, Ericsson I, Berglundh T, Lindhe J. Guided bone regeneration in the treatment of peri-implantitis. Clin Oral Impl Res 1996; 7: 366-72.
85. Behneke A, Behneke N, d´Hoedt B. Treatment of peri-implantitis defects with autogenous bone grafts: six month to 3 year results of a prospective study in 17 patients. Int J Oral Maxillofac Implants 2000; 15: 125-38.
86. Behneke A, Behneke N, d´Hoedt B, Wagner W. Hard and soft tissue reactions to ITI screw implants: 3-year longitudinal resultus of a prospective study. Int J Oral Maxillofac Implants 1997; 12: 746-57.
87. Khoury F, Buchmann R. Surgical therapy os peri-implant disease: a 3-year follow-up study of cases with 3 different techniques of bone regeneration. J Periodontol 2001; 72: 1498-508.
88. Schwarz F, Bieling K, Latz T, Nuesry E, Becker J. Healing of intrabony periimplantitis defects following application of a nanocrystalline hydroxyapatite (Ostim (r)) or a bovine-derived xenograft (Bio-Oss (r)) in combination with a collagen membrane (Bio-Gide (r)). A case series. J Clin Periodontol 2006; 33: 491-9.
89. Roos-Jansaker AM, Renvert H, Lindahl C, Renvert S. Surgical treatment of peri-implantitis using a bone substitute with or without a resorbable membrane: a prospective cohort study. J Clin Periodontol 2007; 34: 625-32.
90. Roos-Jansaker AM, Renvert H, Lindahl C, Renvert S. Submerged healing following surgical treatment of peri-implantitis: a case series. J Clin Periodontol 7 A.D. Jul 1; 34(7): 625-32.
91. Singh G, O´Neal RB, Brennan WA, Strong SL, Horner JA, Van Dyke TE. Surgical treatment of induced peri-implantitis in the micro pig: clinical and histological analysis. J Periodontol 1993; 64: 984-9.
92. Hürzeler MB, Quiñones CR, Schüpbach P, Morrison EC, Caffesse RG. Treatment of peri-implantitis using guided bone regeneration and bone grafts, alone or in combination, in beagle dogs. Part 2: histologic findigns. Int J Oral Maxillofac Implants 1997; 12(2): 168-75.
93. Machado MAN, Stefani CM, Sallum EA, Sallum AW, Tramontina VA, Nociti FH Jr. Treatment of ligature-induced peri-implantitis defects by regenerative procedures: a clinical study in dogs. J Oral Science 1999; 41: 181-5.
94. Machado MAN, Stefani CM, Sallum EA, Sallum AW, Tramontina VA, Nogueira-Filho GR, et al. Treatment of ligature- induced periimplantitis defects by regenerative procedures. Part II: a histometric study in dogs. J Oral Science 2000; 42: 163-8.
95. Nociti FH Jr, Caffesse RG, Sallum EA, Machado MAN, Stefani CM, Sallum AW. Evaluation of guided bone regeneration and/or bone grafts in the treatment of ligature-induced peri-implantitis defects: a morphometric study in dogs. J Oral Implantol 2000; 4: 244-9.
96. Nociti FH Jr, Machado MAN, Stefani CM, Sallum EA. Absorbable versus nonabsorbable membranes and bone grafts in the treatment of ligature-induced peri-implantitis defectus in dogs: a histometric investigation. Int J Oral Maxillofac Implants 2001; 16: 646-52.
97. Nociti FH Jr, Machado MAN, Stefani CM, Sallum EA, Sallum AW. Absorbable versus nonabsorbable membranes and bone grafts in the treatment of ligature-induced peri-implantitis defects in dogs. Part I: A clinical investigation. Clin Oral Impl Res 2001; 12: 115-20.
